Галерея Кириллова, как таковая не существует; она лишь часть заповедного музейного ансамбля Кирилло-Белозерского, расположенного на территории одноименного монастыря. Этот музей официально был открыт в 1924 году, но, на самом деле, существовал он уже и до этого Иеромонах Антоний в самом начале двадцатого столетия обращался к государственным к властям с такой инициативой, но отклика у них не нашел.

Спустя несколько лет, в 1917-ом году, сюда привезли из Санкт-Петербурга, тогда уже переименованного в Петроград, документы из Государственного архива, которые и хранились здесь на протяжении десятилетия наравне с памятниками быта и культуры старины.

Открытый же в 1924 году уже государственный музей возглавил Холмовский Александр Александрович, который и позаботился об открытии первой музейной экспозиции. Его галерея Кириллова подробно освещала историю монастыря и города, возведенного вокруг него. Архитектурно-историческая политика музея была выбрана правильна, а потому, когда в сороковых годах прошлого столетия в подпавшем под власть партийных советских органов музее начались перемены, им не многие из работников были рады. Все упиралось в то, что здесь, на территории древнерусского монастыря, было решено создать экспозицию, посвященную социализму. Во-первых, это, конечно, смотрелось странно, можно даже сказать, парадоксально, а, во-вторых, в фондах музея не было достаточного количества экспонатов, которые можно было бы использовать для подобных целей.

«Реакционная сущность монастыря-феодала» — эта фраза стала девизом выставки, которую представила в 1934 году обновленная галерея Кириллова. Краеведение, социализм, марксизм-ленинизм – этим теперь жил Кирилло-Белозерский музей-заповедник. Жил тем, что было противоположно его изначальной сущности, тем, что было ему противно; в 1939 году была открыта еще одна выставка. Выставка, которой здесь места не было. Антирелигиозная. Можно представить, насколько тяжело было работникам музея заниматься ее подготовкой, — недаром директора отстранили от работы, и он даже вынужден был стать ответчиком на судебном заседании наравне с несколькими научными сотрудниками по обвинению в недостаточной пропагандистской деятельности. Из музея были изъяты иконы, приборы из серебра и многие другие экспонаты, которые носили религиозный характер. Советский период тяжело отразился на судьбе музея, и можно только радоваться, что в конце концов справедливость восторжествовала, и все вернулось на круги своя.